Die Welt, wie wir sie kannten, existiert nicht mehr: Als die schockierende Wahrheit ans Licht kommt, dass gigantische Monster existieren, ist nichts mehr wie zuvor. Erst kurze Zeit, nachdem die Schlacht zwischen Godzilla und den Titanen San Francisco in Schutt und Asche gelegt hat, steht die Menschheit vor der Frage, wie sie mit den übergroßen Gegnern nun umgehen soll. Zwei Geschwister finden heraus, dass ihr Vater etwas mit einer mysteriösen Geheimorganisation namens “Monarch” zu tun hatte, die scheinbar mit den Monsterangriffen in Verbindung steht. Was hat es mit der Organisation auf sich und welche Geheimnisse hielt ihr Vater all die Jahre geheim? Im Rahmen ihrer Nachforschungen stoßen sie auf den Offizier Lee Shaw (Kurt Russell), der Informationen über Monarch hat, die alles verändern könnten. In Rückblicken wird beleuchtet, dass Shaw (Wyatt Russell) bereits in den 1950ern schockierende Erkenntnisse über Monarch und die Monster aufdeckte, die jedoch nie ans Licht kommen durften. Kann das ungleiche Trio den Lauf der Dinge verändern oder steuert die Menschheit ungebremst auf eine Monster-Katastrophe zu?